Название – Зачатьевский монастырь – впервые встречается в летописях XIV века. Однако ныне существующая обитель была основана в 1584 году царем Федором Иоанновичем. В времена СССР почти все монастырские постройки были разграблены и уничтожены. Уцелела лишь церковь Спаса Нерукотворного, сохранившая архитектурный облик XVII-XVIII веков. Этот храм считался «домовым» для рода Римских-Корсаковых, и сегодня здесь находится усыпальница знаменитой фамилии.
После забвения главный собор Рождества Богородицы был отстроен в Зачатьевском монастыре заново и освящён в 2010 году. Здесь можно увидеть пол из камня, который был привезён со Святой Земли, музей и костницу в подклете и звонницу в псковско-новгородском стиле с работающими курантами.