Городской музей Мильтенберга разместился в одном из старейших городских зданий. Как и многие другие строения старого центра города, это здание построено в стиле «фахверк». Дом, который в городе часто называют «Старый ректорат» (Alte Amtskellerei), был построен в 1542 году архитектором Бернгардом фон Хардхаймом. В 1625 году здание было выкуплено у частного владельца магистратом Мильтенберга. В нём стали проходить заседания местной администрации. Дом благополучно пережил все катаклизмы. Теперь в нём располагается городской музей Мильтенберга.
В музее содержится большая коллекция артефактов, относящихся к истории города. Но гордостью музея является подборка экспонатов, свидетельствующих о периоде римского владения территорией, которую мы сейчас называем Баварией. Собрание Городского музея в Мильтенберге было в 1999 году удостоено Баварского музейного Гран-при.